Richard Jenkins se narodil a vyrostl v DeKalb v Illinois. Živil se nejdřív jako řidič nákladního auta pro textilní firmu; po vystudování herectví na Illinois Wesleyan University se přestěhoval na Rhode Island. Zde působil zprvu jako divadelní herec s Trinity Repertory Company, později v letech 1990 - 1994 dokonce ve funkci uměleckého ředitele divadla. V této době dostal také svou první televizní roli ve filmu FEASTING WITH PANTHERS z roku 1974.
Stále častěji pak opuštěl divadelní prkna, aby mohl natáčet filmy - objevil se například v HANNAH AND HER SISTERS Woodyho Allena nebo v THE WITCHES OF EASTWICK po boku Jacka Nicholsona či Michelle Pfeiffer. Často také spolupracoval s bratry Coenovými, třeba v THE MAN WHO WASN'T THERE, INTOLERABLE CRUELTY i v jejich nejnovější komedii BURN AFTER READING.
Přestože byl většinou obsazován do menších rolí, v roce 2007 ztvárnil ústřední postavu Waltera Valea ve snímku THE VISITOR o imigrantech ve Spojených státech. Za tento herecký výkon byl také ověnčen několika cenami a nominován na Oscara za hlavní mužskou roli.
Většina diváků ho bude přesto znát spíše jako zesnulého otce rodiny Fisherových, Nathaniela, ze seriálu SIX FEET UNDER z produkce HBO.
